De var ni i starten, men har møtt både farer og svik. Den forrående onskapen som bor i Ringen har splittet brorskapet, og indirekte ført til Gandalv (Ian McKellen) og Boromirs (Sean Bean) død. Bare hobbiten Frodo Lommelun (Elija Wood) viser motstand mot Ringens kraft, noe som gjør ham særlig skikket til å bære den. Frodo, sammen med hans trofaste venn, Sam Gamgod (Sean Astin), må føre Ringen til Dommedagsfjellet, det eneste sted der Ringen kan ødelegges. Frodo og Sam har fanget Gollum og tvinger ham til å vise vei til Mordor. I mellomtiden må Aragorn (Viggo Mortensen), Legolas og Gimli hjelpe hobbitene, Munti og Pippin, som er tatt til fange av Uruk-hai. Disse orkene har bortført hobbitene i den tro at de er Frodo og Sam, bærerne av Ringen.
Og mens Frodo og Sam finner seg vei gjennom Fiendens endeløse, skrinne land, konspirerer onde makter om å ta makten i Midgard. Den svikefulle trollmannen Sarumann (Christopher Lee) har søkt sammen med den Onde Fyrst Sauron, som er i ferd med å skape seg sin onde hær. Tittelen; De to Tårn, henspeiler på alliansen mellom disse to erkeuslingene.